Primer reporte de salmonella enterica subespecie enterica serotipo

Hayindogo en canales de bovino en México

 

First report of Salmonella enterica subsp. enterica serotype Hayindogo in bovine carcasses in Mexico

 

Zaydy Suástegui-Urquijo1, Hugo B. Barrios-García1, Rigoberto Hernández-Castro2, Ana V. Martínez-Vázquez3, Armando Navarro-Ocaña4, Juan Xicohtencatl-Cortes5,

José Vázquez-Villanueva1*

 

Autor para correspondencia: jvazquez@docentes.uat.edu.mx  Fecha de recepción:  28 de junio de 2023

Fecha de aceptación: 14 de julio de 2023 Fecha de publicación: 11 de agosto de 2023

1Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Tamaulipas. Ciudad Victoria, Tamaulipas, México. 2Departamento de Ecología de Agentes Patógenos, Hospital General “Dr. Manuel Gea González”, Ciudad de México, México. 3Centro de Biotecnología Genómica, Instituto Politécnico Nacional. Reynosa, Tamaulipas, México. 4 Departamento de Salud Pública, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México, Coyoacán, México. 5 Laboratorio de Bacteriología Intestinal, Unidad de Hemato-Oncología e Investigación, Hospital Infantil de México Dr. Federico Gómez, Cuauhtémoc, México.

RESUMEN

La salmonelosis representa una de las principales Enfermedades Transmitidas por los Alimentos (ETA), asociada a una variedad de productos. Salmonella puede generar patologías agudas en diversas especies animales y el humano. El objetivo del presente estudio fue detectar la presencia de Salmonella spp. y la diversidad de serovares de S. enterica subespecie enterica a partir de canales de bovino para abasto. Durante siete meses se tomaron 94 muestras obtenidas de un rastro Tipo Inspección Federal (TIF) en el noreste de México. De las 94 muestras, seis (6.4%) fueron positivas a Salmonella spp. Los aislamientos fueron identificados utilizando el sistema Vitek 2, MALDI-TOF MS, y se confirmaron mediante PCR utilizando el gen invA. De los seis aislamientos se identificaron los serotipos S. Anatum (33.3%), S. Cerro (16.7%), S. Montevideo (16.7%) S. Muenster (16.7%) y S. Hayindogo (16.7%). Sólo se detectó resistencia fenotípica a trimetoprim/sulfametoxazol en la cepa de S. Muenster. En México, no se tiene reportes del serotipo Hayindogo, por lo que éste sería el primer hallazgo publicado para esta serovariedad de Salmonella, y para el serotipo Montevideo sería la primera detección en canales de bovino.

 

Palabras clave: canales, bovino, Salmonella, serotipo, S. Hayindogo

Abstract

Salmonelosis represents one of the major foodborne illnesses associated with a variety of products. It can cause disease in several animal species including humans. The aim of this study was to detect the presence of Salmonella spp. and serovar diversity of S. enterica subsp. enterica from bovine carcasses after slaughter. During seven months, samples were collected from carcasses at a Federal Inspected Type Abattoir (in Spanish Tipo Inspección Federal, TIF) in northeastern Mexico. Of the 94 samples, 6.4% were positive for Salmonella spp. The isolates were identified using the Vitek 2, MALDI-TOF MS system, and confirmed by PCR using invA gene. Of the six isolates, the serotypes S. Anatum (33.3%), S. Cerro (16.7%), S. Montevideo (16.7%), S. Muenster (16.7%), and S. Hayindogo (16.7%) were identified. Phenotypic resistance was only observed to sulfa/trimethoprim in the S. Muenster strain. In Mexico, there are no reports of Hayindogo serovar; this could be the first published finding for this Salmonella serotype, and for Montevideo serovar it would be the first detection in bovine carcasses.

 

Keywords: carcasses, bovine, Salmonella, serovar, S. Hayindogo

 

Introducción

 

Las Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETA) son producidas por microorganismos patógenos. La carne es uno de los productos que con mayor frecuencia está asociada a ETA debido a sus características y propiedades fisicoquímicas naturales; además, contiene nutrientes que son necesarios para que las bacterias se multipliquen y en consecuencia se convierte en un vehículo de transmisión (Carraturo et al., 2016). Entre las principales bacterias patógenas que pueden contaminar la carne de res se encuentran Campylobacter spp., Listeria monocytogenes, Escherichia coli productoras de toxinas shiga, y Salmonella spp; la mayoría de éstas están frecuentemente involucradas en casos y brotes de ETA (Iglesias et al., 2017; Loiko et al., 2016). La Organización Mundial de la Salud (OMS) publicó una lista de más de 200 patógenos, en donde Salmonella está considerada dentro de los principales agentes que se transmiten al humano al contaminar diferentes tipos alimentos y subproductos (Pui et al., 2011; Zaidi et al., 2006).

 

Salmonella es una bacteria Gram negativa de la familia Enterobacteriacea. De acuerdo con la nomenclatura más reciente aprobada por el Centro para el Control y Prevención de Enfermedades (CDC, Centers for Disease Control and Prevention), el género Salmonella está representado por dos especies S. bongori y S. enterica, éstas a su vez se subclasifican en subespecies y posteriormente en serotipos. Alrededor del 99% de los serotipos responsables de las infecciones en el hombre se atribuyen a la subespecie enterica (Sánchez-Vargas et al., 2011), la cual incluye más de 2,500 serotipos, de los cuales la mayoría reside en el tracto gastrointestinal de numerosas especies de animales domésticos y salvajes, y es el agente causal de la salmonelosis, una enfermedad aguda de distribución mundial que presenta frecuencias variables de serotipos de un país a otro (Bahnass et al., 2015; Nouichi et al., 2018). Se estima que se presentan 93.8 millones de casos de gastroenteritis humana asociada a salmonelosis, la cual es responsable de 155,000 muertes a nivel mundial cada año (WHO, 2015).

 

La detección de Salmonella spp. se realiza por métodos de cultivo bacteriano que implica el crecimiento e identificación por pruebas bioquímicas. Para el aislamiento e identificación se requiere de 3 a 11 días de cultivo, caldos de enriquecimiento selectivo, agares de cultivo selectivo y pruebas bioquímicas (Gallegos-Robles et al., 2009). Otra alternativa para la detección de Salmonella son los métodos moleculares como la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), que permiten acortar los tiempos de diagnóstico (Can et al., 2014 ; Karmi, 2013; Lee et al., 2009); uno de los marcadores genéticos más utilizados para la identificación del género Salmonella es el gen invA (Calayag et al., 2017). La serología es una herramienta indispensable para la completa identificación de los aislamientos (Grimont & Weill, 2007).

 

La Resistencia a los Antimicrobianos (RAM) es considerada una preocupación mundial emergente y representa una de las mayores amenazas para la salud pública. El riesgo principal podría deberse a la transmisión potencial de bacterias resistentes a los antimicrobianos entre animales y humanos a través de diversas vías (Founou et al., 2016; Roca et al., 2015); situación que ha provocado preocupación generalizada sobre la aparición de resistencia a los “Antimicrobianos de Importancia Crítica, CIA” (del inglés Critically Important Antimicrobials) en bacterias transmitidas por animales, las cuales podrían tener efectos perjudiciales para la salud humana (Economou & Gousia, 2015). La resistencia de Salmonella no tifoidea a los CIA es de particular preocupación debido a que el microorganismo se transmite fácilmente a los humanos por el consumo de productos cárnicos poco cocidos (Mukerji et al., 2017).

 

En México, el Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica, organismo responsable de manejar estadísticas sanitarias, para el año 2018 reportó 5,725,260 casos de enfermedades infecciosas intestinales, donde Salmonella se encuentra en los primeros lugares. Sin embargo, en México existe poca información acerca de la presencia o ausencia de este patógeno en animales, así como de los serotipos presentes. El objetivo de este estudio fue determinar la presencia de Salmonella spp. en canales de bovino para abasto, sacrificados en un rastro Tipo Inspección Federal (TIF).

 

MATERIALES Y MÉTODOS

 

Lugar de estudio

El estudio se realizó en un rastro TIF para bovinos, ubicado en el estado de Tamaulipas, al noreste de México, durante un período de siete meses (abril-octubre-2011).

 

Muestreo

Un total de 94 canales fueron analizadas, tres muestreos por mes, con una media de 13 canales mensuales, seleccionadas al azar. La toma y manejo de muestras se realizó conforme a la NOM-109-SSA1-1994 y al Programa de Reducción de Patógenos para rastros TIF (SENASICA, 2010). Antes del muestreo, las canales permanecieron entre 12 y 18 h a 4 °C después del sacrificio. Para la toma de muestras se utilizaron esponjas estériles húmedas con agua peptonada tamponada; se tomó muestra de tres sitios de la canal (pecho, falda y región perianal) y se abarcó una superficie de 100 cm2 en cada punto; después las esponjas se colocaron en bolsas de plástico estériles (Speci-Sponge®, Nasco Whirl-Pak) que contenían 25 mL de solución salina tamponada con fosfatos (PBS, Phosphate-Buffered Saline). Las muestras se mantuvieron refrigeradas (4 °C) hasta su proceso bacteriológico, por un máximo de 4 h.

 

Aislamiento e identificación de Salmonella spp.

El aislamiento de Salmonella spp., se realizó con base a la NOM-114-SSA1-1994. De la suspensión (esponja-agua peptonada) se tomaron 10 mL para una etapa de pre-enriquecimiento en caldo lactosado (BD Bioxon, Cat. 211700) y se incubó a 37 °C por 24 h; transcurrido el tiempo se transfirió un mililitro a caldo tetrationato (BD Bioxon, Cat. 211686) y caldo selenito-cistina (Difco, Cat. 227540), y se incubaron a 35 °C por 24 h. De cada tubo se sembró en agar xilosa lisina desoxicolato (Difco, Cat. 278850), agar sulfito bismuto (Difco, Cat. 273300) y agar Shigela-Salmonella (Difco, Cat. 274500) y se incubaron a 35 °C por 24 h. Las colonias que presentaron crecimiento característico de Salmonella se aislaron en agar soya tripticaseína (Difco, Cat. 236950). Para la identificación se realizaron pruebas bioquímicas en agar hierro y triple azúcar (Difco, Cat. 226540), agar hierro y lisina (Difco, Cat.284920), prueba de urea, agar citrato de Simmons, sulfuro indol movilidad, rojo de metilo y Voges Proskauer y caldo malonato. Para conformar la identificación bacteriana, se realizaron pruebas de espectrometría de masas utilizando el sistema Vitek 2 y MALDI-TOF MS (Vitek-MS) (Singhal et al., 2015).

 

Identificación molecular

Para la extracción del ADN, los aislados fueron sembrados en agar sangre (5% sangre de oveja) e incubados a 37 °C/24 h en aerobiosis. Posteriormente el cultivo fue colocado en 200 µL de agua estéril y sometido a ebullición por 15 min, después se centrifugó por 5 min a 11,015 g, finalmente 10 µL del sobrenadante fue tomado como templete para los ensayos de amplificación. La identificación molecular fue realizada mediante PCR, se utilizaron los iniciadores (5’-GCTGCGCGCGAACGGCGAAG-3’) y (5’- TCCCGGCAGAGTTCCCATT-3’) para amplificar una fracción de 254 pb del gen invA (Malorny et al., 2003; Rahn et al., 1992). La mezcla de reacción de PCR se llevó a cabo en un volumen total de 25 µL, que contenía 1 µL de ADN molde, 5 µL de buffer 1x, 2.5 µL de MgCl2 25 mM, 0.5 µL de dNTP 10 mM, 0.5 µL de cebadores, 0.25 µL 5U/µL de Taq ADN polimerasa y 15 µL de agua libre de nucleasas. El protocolo de amplificación consistió en una desnaturalización inicial de 94 °C/5 min, seguido por 30 ciclos a 94 °C/30 s, 67 °C/30 s, 72 °C/45 s y una extensión final de 72 °C/5 min. Los productos de PCR fueron visualizados en gel de agarosa al 1.5%, teñidos con bromuro de etidio (Invitrogen, Carlsbad, CA, USA).

 

Identificación serológica

La serotipificación se realizó mediante el esquema de Kauffmann-White (Grimont & Weill, 2007; Popoff & Le Minor, 2015). El antígeno somático (O) se determinó mediante un antígeno O polivalente para los serogrupos A, B, C, D, E, F y G, y un antígeno O monovalente para los serogrupos específicos A, C, D, E y F. Los antígenos flagelares (H), fase 1 y fase 2, se determinaron mediante el método Spicer-Edwards, se utilizaron antisueros monovalentes para los serogrupos específicos A, B, C, D, E y F. La combinación de serogrupo somático y antígenos flagelares de fase 1 y fase 2 identifican el serotipo de Salmonella.

 

Pruebas de susceptibilidad a antimicrobianos

La susceptibilidad antimicrobiana se realizó mediante el sistema Vitek 2 (bioMérieux), se utilizaron puntos de corte de concentración mínima estandarizados, de acuerdo con las recomendaciones del Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI, 2015). Se probaron 16 agentes antimicrobianos: ampicilina (AM), ampicilina/sulbactam (A/S), amoxicilina/ácido clavulánico (AUG), aztreonam (AZT), cefotaxima (CAX), cefazolina (CAZ), cefepima (CFT), ciprofloxacino (CP), ceftriaxona (CPE), gatifloxacina (GAT), imipenem (IMP), levofloxacina (LVX), piperacilina/tazobactam (P/T), piperacilina (PI), trimetoprim/sulfametoxazol (T/S) y ticarcilina/ácido clavulánico (TIM). Se utilizó la cepa Escherichia coli ATCC 25922 como control para la prueba de susceptibilidad.

 

RESULTADOS

 

En un período de siete meses se analizaron 94 canales de bovino. Se aislaron seis cepas de Salmonella spp. en seis de las 94 canales, lo que representa un 6.4%. Cronológicamente los aislamientos se encontraron de la siguiente manera: uno en mayo, dos en agosto y tres en septiembre (Tabla 1). Las seis cepas fueron identificadas bioquímicamente como Salmonella spp., posteriormente fueron confirmadas por PCR punto final utilizando el gen invA (Tabla 1). Por pruebas serológicas se determinó que los seis aislados de Salmonella corresponde a los serotipos Muenster (33.3%), Anatum (16.7%), Cerro (16.7%), Montevideo (16.7%) y Hayindogo (16.7%).

 

 

La mayoría de las cepas (4/6, 66.7%) mostraron patrones de sensibilidad a todos los antimicrobianos analizados (AM, A/S, AUG, AZT, CAX, CAZ, CFT, CP, CPE, GAT, IMP, LVX, P/T, PI, T/S y TIM), excepto los aislados de S. Muenster (2/6) que fueron resistentes a trimetoprim/sulfametoxazol (≥ 320 mg/mL). Ninguna de las seis cepas analizadas mostró multirresistencia.

 

DISCUSIÓN

 

La carne de res que se consume en México proviene de dos tipos de mataderos, los TIF y municipales; los primeros operan bajo condiciones sanitarias que garantizan la inocuidad de los productos obtenidos y facilitan la comercialización tanto en el mercado nacional como internacional; no así en los municipales, que son menos rigurosos y están dirigidos para atender la demanda del comercio local y regional. La adquisición de carne por tipo de unidad de sacrificio dependerá de las condiciones geográficas y/o socioeconómicas de los consumidores (Garza-García et al., 2020).

 

En México, la Norma Oficial Mexicana (NOM-114-SSA1-1994) regula la detección de Salmonella spp. en alimentos en general y determina que debe estar ausente en 25 g de muestra. Para el caso de canales de bovino, los lineamientos de SENASICA (Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria) descritos en el Programa de Reducción de Patógenos para establecimientos TIF, autorizados para la exportación de carne y productos cárnicos hacía los Estado Unidos de América (USA, United States of America), permite una muestra positiva anual a Salmonella spp. por cada 82 muestras de canales analizadas durante un año. Esta baja frecuencia de muestras positivas permite la exportación de carne y otros productos hacia USA. Sin embargo, a pesar del programa permanente para la detección de este patógeno en los mataderos, se ha reportado la presencia de Salmonella y otros microorganismos (Garza-García et al., 2020; Narvaez-Bravo et al., 2013; Perez-Montaño et al., 2012).

 

En el presente estudio, Salmonella spp. fue identificada en el 6.4% de las muestras de canales de bovino analizadas; porcentaje similar a lo reportado por Narvaez-Bravo et al. (2013), con un 6% de aislamientos en canales de un matadero TIF. Respecto a otros estudios en México, la frecuencia de muestras positivas en este estudio fue menor que lo reportado por Hernández et al. (2007), trabajo en el que evaluaron el proceso de sacrificio en un rastro municipal en el Estado de Hidalgo, México, encontrando 11% de este agente; otro estudio similar en el estado de Jalisco, México, por Perez-Montaño et al. (2012) reportaron 15.4% de muestras positivas a Salmonella spp., realizado en cuatro mataderos municipales. Por otro lado, Garza-García et al. (2020) reportaron un 3% de muestras positivas a Salmonella enterica en un estudio realizado en canales de bovino en un rastro TIF en Mexicali, Baja California, México, valor menor a lo encontrado en este estudio. En países desarrollados, el proceso de sacrifico y faenado son estrictos, por lo que la presencia de Salmonella suele ser baja. Estudios en Canadá (Corantin et al., 2005) y USA (Abley et al., 2012) reportaron tasas del 0% de Salmonella. Otro estudio en Canadá informó una prevalencia del 0.1% (Bohaychuk et al., 2011). Sin embargo, cuando existen fallos en el proceso de matanza, se pueden encontrar valores altos de Salmonella, como lo han reportado Schmidt et al. (2012) con un 16.5% en USA. En estudios similares, Tadesse y Tessena (2014), reportaron una prevalencia de 7.1%, valores parecidos a los detectados en este estudio.

 

De acuerdo con el Servicio de Inspección y Seguridad Alimentaria de Estados Unidos de América (Department of Food Safety and Inspection Service, FSIS-USDA, 2012), los 10 serotipos de Salmonella que más se aislaron de carne y productos avícolas en USA entre 1998 y 2012 fueron Kentucky, Enteritidis, Typhimurium, Heidelberg, Montevideo, Schwarzengrund, Hadar, Infantidis, Thompson y Dublín. Sin embargo, en el presente estudio, los aislamientos de Salmonella en canales de bovino mostraron cinco serotipos: Anatum, Cerro, Hyindogo, Montevideo y Muenster. En comparación con los estudios del FSIS, el único serotipo que coincide con nuestro estudio es Montevideo.

 

Salmonella serotipo Anatum se ha encontrado en diversos productos alimenticios y en diferentes partes del mundo, Van et al. (2007) lo reportaron en carne de cerdo, pollo, pescado y res; Ebuchi et al. (2006) lo reportaron en dos brotes asociados a la mezcla de carnes a la parrilla mal cocidas (res, pollo y pescado); Van Kessel et al. (2011) lo detectaron en leche cruda en USA, incluyendo el serotipo Cerro. En México, S. Anatum fue reportado por Paniagua et al. (2007) asociado con diarreas en niños de la Ciudad de México; Torres-Vitela et al. (2012) lo detectaron en quesos; Quiroz-Santiago et al. (2009) en perejil, cilantro, coliflor, lechuga y espinacas; en el estado de Tamaulipas, Charles-Hernández et al. (2007) lo asociaron con alimentos poco cocinados, lo que coincide con nuestros resultados.

 

Salmonella serotipo Cerro encontrado en este estudio, también fue identificado por Zaidi et al. (2006) en carne de res de venta al menudeo en el estado de Yucatán, México. En el caso de S. Montevideo, Domínguez et al. (2009) lo asociaron a diversos brotes por el consumo de quesos elaborados con leche de vaca; y Gaffga et al. (2012) en aves de corral; también detectado en canales de pollo (Berrang et al. 2009; Lestari et al., 2009). En otro estudio, se detectaron los serotipos Montevideo, Worthington y Muenster en alimentos deshidratados para perros (Selmi et al., 2011). El serotipo Muenster también fue detectado en quesos de cabra (van Cauteren et al., 2009) y en leche cruda (Van Kessel et al., 2011).

 

En México, el serotipo Montevideo fue reportado en quesos (Torres-Vitela et al., 2012), y en tomates hidropónicos (Orozco et al., 2008). Hasta donde sabemos, este es el primer caso identificado del aislamiento de Salmonella serotipo Montevideo en canales de bovino.

 

Finalmente, Salmonella serotipo Hayindogo ha sido aislado de infecciones intestinales en caballos (Van Rensburg et al., 1995), detectado en aves de corral (Kidanemariam et al., 2010) y reportado en tres casos en humanos (FSIS-USDA. 2012). En el presente estudio, Salmonella enterica subsp. enterica serotipo Hayindogo fue detectado en una canal de bovino para abasto, por lo que este sería el primer hallazgo reportado para ese serotipo en México.

 

Conclusiones

 

En conclusión, en el presente estudio la prevalencia de Salmonella spp. fue del 6.4%, se identificaron cinco serotipos de Salmonella enterica subsp. enterica (Muenster, Anatum, Cerro, Montevideo y Hayindogo). La identificación del serotipo Montevideo sería la primera detección en canales de bovino, y para Hayindogo este podría ser el primer hallazgo publicado para este serotipo en México.

 

 

 

Referencias

 

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