Primer
reporte de salmonella enterica subespecie enterica serotipo
Hayindogo en
canales de bovino en México
First report
of Salmonella enterica
subsp. enterica serotype Hayindogo in bovine carcasses in Mexico
Zaydy Suástegui-Urquijo1, Hugo B.
Barrios-García1, Rigoberto Hernández-Castro2, Ana V.
Martínez-Vázquez3, Armando Navarro-Ocaña4, Juan
Xicohtencatl-Cortes5,
José Vázquez-Villanueva1*
Autor
para correspondencia: jvazquez@docentes.uat.edu.mx Fecha de recepción: 28 de junio de 2023
Fecha de
aceptación: 14 de julio de 2023 Fecha
de publicación: 11
de agosto de 2023
1Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Tamaulipas. Ciudad Victoria, Tamaulipas, México. 2Departamento de Ecología de Agentes Patógenos, Hospital General “Dr. Manuel Gea González”, Ciudad de México, México. 3Centro de Biotecnología Genómica, Instituto Politécnico Nacional. Reynosa, Tamaulipas, México. 4 Departamento de Salud Pública, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México, Coyoacán, México. 5 Laboratorio de Bacteriología Intestinal, Unidad de Hemato-Oncología e Investigación, Hospital Infantil de México Dr. Federico Gómez, Cuauhtémoc, México.
RESUMEN
La
salmonelosis representa una de las principales Enfermedades Transmitidas por
los Alimentos (ETA), asociada a una variedad de productos. Salmonella
puede generar patologías agudas en diversas especies animales y el humano. El
objetivo del presente estudio fue detectar la presencia de Salmonella spp. y la diversidad de serovares
de S. enterica subespecie enterica a partir de canales de bovino para abasto.
Durante siete meses se tomaron 94 muestras obtenidas de un rastro Tipo
Inspección Federal (TIF) en el noreste de México. De las 94 muestras, seis
(6.4%) fueron positivas a Salmonella spp. Los
aislamientos fueron identificados utilizando el sistema Vitek
2, MALDI-TOF MS, y se confirmaron mediante PCR utilizando el gen invA. De los seis aislamientos se identificaron los
serotipos S. Anatum (33.3%), S. Cerro
(16.7%), S. Montevideo (16.7%) S. Muenster
(16.7%) y S. Hayindogo (16.7%). Sólo se
detectó resistencia fenotípica a trimetoprim/sulfametoxazol
en la cepa de S. Muenster. En México, no se
tiene reportes del serotipo Hayindogo, por lo que
éste sería el primer hallazgo publicado para esta serovariedad de Salmonella,
y para el serotipo Montevideo sería la primera detección en canales de bovino.
Palabras
clave: canales, bovino, Salmonella, serotipo, S. Hayindogo
Abstract
Salmonelosis
represents one of the major
foodborne illnesses associated with a variety of products.
It can cause disease in several animal species including humans. The aim of
this study was to detect
the presence of Salmonella spp. and serovar diversity of S. enterica subsp. enterica from bovine carcasses after slaughter. During seven months, samples
were collected from carcasses at a Federal Inspected Type Abattoir (in Spanish Tipo
Inspección Federal, TIF) in northeastern Mexico. Of the
94 samples, 6.4% were
positive for Salmonella spp.
The isolates were identified using the Vitek
2, MALDI-TOF MS system, and confirmed
by PCR using invA gene. Of the six isolates,
the serotypes S. Anatum (33.3%), S. Cerro (16.7%), S.
Montevideo (16.7%), S. Muenster (16.7%), and S.
Hayindogo (16.7%) were identified. Phenotypic resistance was only observed to
sulfa/trimethoprim in the S. Muenster strain. In Mexico, there are no reports of Hayindogo serovar;
this could be the first published
finding for this Salmonella serotype,
and for Montevideo serovar it would be the
first detection in bovine carcasses.
Keywords: carcasses,
bovine, Salmonella, serovar, S. Hayindogo
Introducción
Las Enfermedades Transmitidas por Alimentos (ETA) son producidas por
microorganismos patógenos. La carne es uno de los productos que con mayor
frecuencia está asociada a ETA debido a sus características y propiedades
fisicoquímicas naturales; además, contiene nutrientes que son necesarios para
que las bacterias se multipliquen y en consecuencia se convierte en un vehículo
de transmisión (Carraturo et al., 2016). Entre las
principales bacterias patógenas que pueden contaminar la carne de res se
encuentran Campylobacter spp.,
Listeria monocytogenes, Escherichia
coli productoras de toxinas shiga,
y Salmonella spp; la mayoría de éstas están
frecuentemente involucradas en casos y brotes de ETA (Iglesias et al., 2017; Loiko et al., 2016). La Organización Mundial de la Salud
(OMS) publicó una lista de más de 200 patógenos, en donde Salmonella
está considerada dentro de los principales agentes que se transmiten al humano
al contaminar diferentes tipos alimentos y subproductos (Pui et al., 2011; Zaidi et al., 2006).
Salmonella es una bacteria Gram negativa
de la familia Enterobacteriacea. De acuerdo
con la nomenclatura más reciente aprobada por el Centro para el Control y
Prevención de Enfermedades (CDC, Centers for Disease Control and Prevention),
el género Salmonella está representado por dos especies S. bongori y S. enterica,
éstas a su vez se subclasifican en subespecies y posteriormente en serotipos.
Alrededor del 99% de los serotipos responsables de las infecciones en el hombre
se atribuyen a la subespecie enterica
(Sánchez-Vargas et al., 2011), la cual incluye más de 2,500 serotipos, de los
cuales la mayoría reside en el tracto gastrointestinal de numerosas especies de
animales domésticos y salvajes, y es el agente causal de la salmonelosis, una
enfermedad aguda de distribución mundial que presenta frecuencias variables de
serotipos de un país a otro (Bahnass et al., 2015; Nouichi et al., 2018). Se estima que se presentan 93.8
millones de casos de gastroenteritis humana asociada a salmonelosis, la cual es
responsable de 155,000 muertes a nivel mundial cada año (WHO, 2015).
La detección de Salmonella spp. se
realiza por métodos de cultivo bacteriano que implica el crecimiento e
identificación por pruebas bioquímicas. Para el aislamiento e identificación se
requiere de 3 a 11 días de cultivo, caldos de enriquecimiento selectivo, agares
de cultivo selectivo y pruebas bioquímicas (Gallegos-Robles
et al., 2009). Otra alternativa para la detección de Salmonella son los
métodos moleculares como la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), que
permiten acortar los tiempos de diagnóstico (Can et al., 2014
; Karmi, 2013; Lee et al., 2009); uno de los
marcadores genéticos más utilizados para la identificación del género Salmonella
es el gen invA (Calayag
et al., 2017). La serología es una herramienta indispensable para la completa
identificación de los aislamientos (Grimont &
Weill, 2007).
La Resistencia a los Antimicrobianos (RAM) es considerada una
preocupación mundial emergente y representa una de las mayores amenazas para la
salud pública. El riesgo principal podría deberse a la transmisión potencial de
bacterias resistentes a los antimicrobianos entre animales y humanos a través
de diversas vías (Founou et al., 2016; Roca et al.,
2015); situación que ha provocado preocupación generalizada sobre la aparición
de resistencia a los “Antimicrobianos de Importancia Crítica, CIA” (del inglés Critically Important Antimicrobials) en bacterias transmitidas por animales, las
cuales podrían tener efectos perjudiciales para la salud humana (Economou & Gousia, 2015). La
resistencia de Salmonella no tifoidea a los CIA es de particular
preocupación debido a que el microorganismo se transmite fácilmente a los
humanos por el consumo de productos cárnicos poco cocidos (Mukerji
et al., 2017).
En México, el Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica, organismo
responsable de manejar estadísticas sanitarias, para el año 2018 reportó
5,725,260 casos de enfermedades infecciosas intestinales, donde Salmonella
se encuentra en los primeros lugares. Sin embargo, en México existe poca
información acerca de la presencia o ausencia de este patógeno en animales, así
como de los serotipos presentes. El objetivo de este estudio fue determinar la
presencia de Salmonella spp. en canales de
bovino para abasto, sacrificados en un rastro Tipo Inspección Federal (TIF).
MATERIALES Y MÉTODOS
Lugar de estudio
El estudio se realizó en un rastro TIF para bovinos, ubicado en el
estado de Tamaulipas, al noreste de México, durante un período de siete meses
(abril-octubre-2011).
Muestreo
Un total de 94 canales fueron analizadas, tres muestreos por mes, con
una media de 13 canales mensuales, seleccionadas al azar. La toma y manejo de
muestras se realizó conforme a la NOM-109-SSA1-1994 y al Programa de Reducción
de Patógenos para rastros TIF (SENASICA, 2010). Antes del muestreo, las canales
permanecieron entre 12 y 18 h a 4 °C después del sacrificio. Para la toma de
muestras se utilizaron esponjas estériles húmedas con agua peptonada
tamponada; se tomó muestra de tres sitios de la canal (pecho, falda y región
perianal) y se abarcó una superficie de 100 cm2 en cada punto;
después las esponjas se colocaron en bolsas de plástico estériles (Speci-Sponge®, Nasco Whirl-Pak) que contenían 25 mL de
solución salina tamponada con fosfatos (PBS, Phosphate-Buffered
Saline). Las muestras se mantuvieron refrigeradas (4 °C) hasta su proceso
bacteriológico, por un máximo de 4 h.
Aislamiento e identificación de Salmonella spp.
El aislamiento de Salmonella spp., se
realizó con base a la NOM-114-SSA1-1994. De la suspensión (esponja-agua peptonada) se tomaron 10 mL para
una etapa de pre-enriquecimiento en caldo lactosado (BD Bioxon, Cat.
211700) y se incubó a 37 °C por 24 h; transcurrido el tiempo se transfirió un
mililitro a caldo tetrationato (BD Bioxon, Cat. 211686) y caldo selenito-cistina (Difco, Cat. 227540), y se incubaron a 35 °C por 24 h. De
cada tubo se sembró en agar xilosa lisina desoxicolato
(Difco, Cat. 278850), agar sulfito bismuto (Difco, Cat. 273300) y agar Shigela-Salmonella
(Difco, Cat. 274500) y se incubaron a 35 °C por 24 h.
Las colonias que presentaron crecimiento característico de Salmonella se
aislaron en agar soya tripticaseína (Difco, Cat. 236950). Para la identificación se realizaron
pruebas bioquímicas en agar hierro y triple azúcar (Difco,
Cat. 226540), agar hierro y lisina (Difco,
Cat.284920), prueba de urea, agar citrato de Simmons, sulfuro indol movilidad,
rojo de metilo y Voges Proskauer y caldo malonato. Para conformar la
identificación bacteriana, se realizaron pruebas de espectrometría de masas
utilizando el sistema Vitek 2 y MALDI-TOF MS (Vitek-MS) (Singhal et al., 2015).
Identificación molecular
Para la extracción del ADN, los aislados fueron sembrados en agar
sangre (5% sangre de oveja) e incubados a 37 °C/24 h en aerobiosis.
Posteriormente el cultivo fue colocado en 200 µL de agua estéril y sometido a
ebullición por 15 min, después se centrifugó por 5 min a 11,015 g, finalmente
10 µL del sobrenadante fue tomado como templete para los ensayos de
amplificación. La identificación molecular fue realizada mediante PCR, se
utilizaron los iniciadores (5’-GCTGCGCGCGAACGGCGAAG-3’) y (5’-
TCCCGGCAGAGTTCCCATT-3’) para amplificar una fracción de 254 pb del gen invA (Malorny et al.,
2003; Rahn et al., 1992). La mezcla de reacción de
PCR se llevó a cabo en un volumen total de 25 µL, que contenía 1 µL de ADN
molde, 5 µL de buffer 1x, 2.5 µL de MgCl2 25 mM,
0.5 µL de dNTP 10 mM, 0.5
µL de cebadores, 0.25 µL 5U/µL de Taq ADN polimerasa
y 15 µL de agua libre de nucleasas. El protocolo de amplificación consistió en
una desnaturalización inicial de 94 °C/5 min, seguido por 30 ciclos a 94 °C/30
s, 67 °C/30 s, 72 °C/45 s y una extensión final de 72 °C/5 min. Los productos
de PCR fueron visualizados en gel de agarosa al 1.5%, teñidos con bromuro de
etidio (Invitrogen, Carlsbad, CA, USA).
Identificación serológica
La serotipificación se
realizó mediante el esquema de Kauffmann-White (Grimont
& Weill, 2007; Popoff & Le Minor, 2015). El antígeno somático (O) se determinó
mediante un antígeno O polivalente para los serogrupos
A, B, C, D, E, F y G, y un antígeno O monovalente para los serogrupos
específicos A, C, D, E y F. Los antígenos flagelares (H), fase 1 y fase 2, se
determinaron mediante el método Spicer-Edwards, se utilizaron antisueros
monovalentes para los serogrupos específicos A, B, C,
D, E y F. La combinación de serogrupo somático y
antígenos flagelares de fase 1 y fase 2 identifican el serotipo de Salmonella.
Pruebas de susceptibilidad a antimicrobianos
La susceptibilidad antimicrobiana se realizó
mediante el sistema Vitek 2 (bioMérieux),
se utilizaron puntos de corte de concentración mínima estandarizados, de
acuerdo con las recomendaciones del Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI, 2015). Se probaron 16 agentes
antimicrobianos: ampicilina (AM), ampicilina/sulbactam (A/S), amoxicilina/ácido
clavulánico (AUG), aztreonam (AZT), cefotaxima (CAX), cefazolina
(CAZ), cefepima (CFT), ciprofloxacino (CP),
ceftriaxona (CPE), gatifloxacina (GAT), imipenem (IMP), levofloxacina (LVX),
piperacilina/tazobactam (P/T), piperacilina (PI), trimetoprim/sulfametoxazol
(T/S) y ticarcilina/ácido clavulánico (TIM). Se
utilizó la cepa Escherichia coli ATCC 25922 como control para la prueba de
susceptibilidad.
RESULTADOS
En un período de siete meses se analizaron 94
canales de bovino. Se aislaron seis cepas de Salmonella spp. en seis de las 94 canales, lo que representa un 6.4%.
Cronológicamente los aislamientos se encontraron de la siguiente manera: uno en
mayo, dos en agosto y tres en septiembre (Tabla 1). Las seis cepas fueron
identificadas bioquímicamente como Salmonella spp.,
posteriormente fueron confirmadas por PCR punto final utilizando el gen invA (Tabla 1). Por pruebas serológicas se determinó
que los seis aislados de Salmonella corresponde a los serotipos Muenster (33.3%), Anatum (16.7%),
Cerro (16.7%), Montevideo (16.7%) y Hayindogo
(16.7%).
La mayoría de las cepas (4/6, 66.7%) mostraron patrones de
sensibilidad a todos los antimicrobianos analizados (AM, A/S, AUG, AZT, CAX,
CAZ, CFT, CP, CPE, GAT, IMP, LVX, P/T, PI, T/S y TIM), excepto los aislados de S.
Muenster (2/6) que fueron resistentes a trimetoprim/sulfametoxazol (≥ 320 mg/mL).
Ninguna de las seis cepas analizadas mostró multirresistencia.
DISCUSIÓN
La carne de res que se consume en México proviene de dos tipos de
mataderos, los TIF y municipales; los primeros operan bajo condiciones
sanitarias que garantizan la inocuidad de los productos obtenidos y facilitan
la comercialización tanto en el mercado nacional como internacional; no así en
los municipales, que son menos rigurosos y están dirigidos para atender la
demanda del comercio local y regional. La adquisición de carne por tipo de
unidad de sacrificio dependerá de las condiciones geográficas y/o
socioeconómicas de los consumidores (Garza-García et al., 2020).
En México, la Norma Oficial Mexicana
(NOM-114-SSA1-1994) regula la detección de Salmonella spp. en alimentos en general y determina que debe estar
ausente en 25 g de muestra. Para el caso de canales de bovino, los lineamientos
de SENASICA (Servicio Nacional de Sanidad, Inocuidad y Calidad Agroalimentaria)
descritos en el Programa de Reducción de Patógenos para establecimientos TIF,
autorizados para la exportación de carne y productos cárnicos hacía los Estado
Unidos de América (USA, United States
of America), permite una
muestra positiva anual a Salmonella spp. por
cada 82 muestras de canales analizadas durante un año. Esta baja frecuencia de
muestras positivas permite la exportación de carne y otros productos hacia USA.
Sin embargo, a pesar del programa permanente para la detección de este patógeno
en los mataderos, se ha reportado la presencia de Salmonella y otros
microorganismos (Garza-García et al., 2020; Narvaez-Bravo
et al., 2013; Perez-Montaño et al., 2012).
En el presente estudio, Salmonella spp.
fue identificada en el 6.4% de las muestras de canales de bovino analizadas;
porcentaje similar a lo reportado por Narvaez-Bravo
et al. (2013), con un 6% de aislamientos en canales de un matadero TIF.
Respecto a otros estudios en México, la frecuencia de muestras positivas en
este estudio fue menor que lo reportado por Hernández et al. (2007), trabajo en
el que evaluaron el proceso de sacrificio en un rastro municipal en el Estado
de Hidalgo, México, encontrando 11% de este agente; otro estudio similar en el
estado de Jalisco, México, por Perez-Montaño et al.
(2012) reportaron 15.4% de muestras positivas a Salmonella spp., realizado en cuatro mataderos municipales. Por otro
lado, Garza-García et al. (2020) reportaron un 3% de muestras positivas a Salmonella
enterica en un estudio realizado en canales de
bovino en un rastro TIF en Mexicali, Baja California, México, valor menor a lo
encontrado en este estudio. En países desarrollados, el proceso de sacrifico y
faenado son estrictos, por lo que la presencia de Salmonella suele ser
baja. Estudios en Canadá (Corantin et al., 2005) y
USA (Abley et al., 2012) reportaron tasas del 0% de Salmonella.
Otro estudio en Canadá informó una prevalencia del 0.1% (Bohaychuk
et al., 2011). Sin embargo, cuando existen fallos en el proceso de matanza, se
pueden encontrar valores altos de Salmonella, como lo han reportado
Schmidt et al. (2012) con un 16.5% en USA. En estudios similares, Tadesse y Tessena (2014),
reportaron una prevalencia de 7.1%, valores parecidos a los detectados en este
estudio.
De acuerdo con el Servicio de Inspección y Seguridad Alimentaria de
Estados Unidos de América (Department of Food Safety and Inspection Service, FSIS-USDA,
2012), los 10 serotipos de Salmonella que más se aislaron de carne y productos avícolas
en USA entre 1998 y 2012 fueron Kentucky, Enteritidis,
Typhimurium, Heidelberg, Montevideo, Schwarzengrund, Hadar, Infantidis,
Thompson y Dublín. Sin embargo, en el presente estudio, los aislamientos de Salmonella
en canales de bovino mostraron cinco serotipos: Anatum,
Cerro, Hyindogo, Montevideo y Muenster.
En comparación con los estudios del FSIS, el único serotipo que coincide con
nuestro estudio es Montevideo.
Salmonella
serotipo Anatum se ha encontrado en diversos
productos alimenticios y en diferentes partes del mundo, Van et al. (2007) lo
reportaron en carne de cerdo, pollo, pescado y res; Ebuchi
et al. (2006) lo reportaron en dos brotes asociados a la mezcla de carnes a la
parrilla mal cocidas (res, pollo y pescado); Van Kessel
et al. (2011) lo detectaron en leche cruda en USA, incluyendo el serotipo
Cerro. En México, S. Anatum fue reportado por
Paniagua et al. (2007) asociado con diarreas en niños de la Ciudad de México;
Torres-Vitela et al. (2012) lo detectaron en quesos; Quiroz-Santiago et al.
(2009) en perejil, cilantro, coliflor, lechuga y espinacas; en el estado de
Tamaulipas, Charles-Hernández et al. (2007) lo asociaron con alimentos poco
cocinados, lo que coincide con nuestros resultados.
Salmonella
serotipo Cerro encontrado en este estudio, también fue identificado por Zaidi et al. (2006) en carne de res de venta al menudeo en
el estado de Yucatán, México. En el caso de S. Montevideo, Domínguez et
al. (2009) lo asociaron a diversos brotes por el consumo de quesos elaborados
con leche de vaca; y Gaffga et al. (2012) en aves de
corral; también detectado en canales de pollo (Berrang
et al. 2009; Lestari et al., 2009). En otro estudio,
se detectaron los serotipos Montevideo, Worthington y
Muenster en alimentos deshidratados para perros (Selmi et al., 2011). El serotipo Muenster
también fue detectado en quesos de cabra (van Cauteren
et al., 2009) y en leche cruda (Van Kessel et al.,
2011).
En México, el serotipo Montevideo fue reportado
en quesos (Torres-Vitela et al., 2012), y en tomates hidropónicos (Orozco et
al., 2008). Hasta donde sabemos, este es el primer caso identificado del
aislamiento de Salmonella serotipo Montevideo en canales de bovino.
Finalmente, Salmonella serotipo Hayindogo ha sido aislado de infecciones intestinales en
caballos (Van Rensburg et al., 1995), detectado en
aves de corral (Kidanemariam et al., 2010) y
reportado en tres casos en humanos (FSIS-USDA. 2012). En el presente estudio, Salmonella
enterica subsp. enterica serotipo Hayindogo
fue detectado en una canal de bovino para abasto, por lo que este sería el
primer hallazgo reportado para ese serotipo en México.
Conclusiones
En conclusión, en el presente estudio la
prevalencia de Salmonella spp. fue del 6.4%,
se identificaron cinco serotipos de Salmonella enterica
subsp. enterica (Muenster, Anatum, Cerro,
Montevideo y Hayindogo). La identificación del
serotipo Montevideo sería la primera detección en canales de bovino, y para Hayindogo este podría ser el primer hallazgo publicado para
este serotipo en México.
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